Kojou Akatsukis Tage als ganz normaler Schüler im Dämonenviertel der Insel Itogami neigen einem abrupten Ende, nachdem ein glücklicher Zufall ihm die bemerkenswerten Kräfte eines Vampirs verleiht. Es dauert nicht lange, bis er in den Mittelpunkt der Aufmerksamkeit gerät, als entdeckt wird, dass er der vierte Primogenitor ist – ein immens mächtiger Vampir, der von den meisten als bloße Legende betrachtet wird. Aus Angst vor Kojous zerstörerischem Potenzial schickt die Organisation des Löwenherrschers eine Lehrling-Schamanin des Schwertes, Yukina Himeragi, als Beobachterin und, sollte er zu einer Bedrohung werden, soll der Junge, der als der mächtigste Vampir der Welt gilt, getötet werden. Durch Umstände gezwungen, bilden die beiden eine unwahrscheinliche Allianz, während Kojou mit seinen Fähigkeiten Frieden findet und sie beide darum kämpfen, die Stadt vor verschiedenen aufkommenden chaotischen Kräften zu schützen.
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